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Buster Moon est un élégant koala qui dirige un grand théâtre, jadis illustre, mais aujourd’hui tombé en désuétude. C’est un éternel optimiste, un peu bougon, qui aime son précieux théâtre au‐delà de tout et serait prêt à tout pour le sauver. C’est alors qu’il trouve une chance en or pour redorer son blason tout en évitant la destruction de ses rêves et de toutes ses ambitions : une compétition de chant. Cinq candidats sont retenus pour ce défi : une souris aussi séduisante que malhonnête, une jeune éléphante timide dévorée par le trac, une truie mère de famille débordée par ses 25 marcassins, un jeune gorille délinquant qui ne cherche qu’à échapper à sa famille, et une porc‐épic punk qui peine à se débarrasser de son petit ami à l’ego surdimensionné pour faire une carrière solo. Tout ce petit monde va venir chercher sur la scène de Buster l’opportunité qui pourra changer leur vie à jamais.

Quand le menaçant Storm King envahit Canterlot avec le plan de voler la magie aux poneys, le futur même d’Equestria est en danger. Cette aventure inédite embarque les poneys à chercher du secours dans un voyage héroïque et plein d’actions, au-delà des frontières de leurs foyers, à travers les montagnes magiques, les mondes sous-marins, et même dans un flamboyant bateau pirate volant.

Lors des Jeux de l'amitié, une compétition d'une longue tradition à Equestria, l'école de Canterlot affronte sa rivale, l'Académie Crystal Prep. Sunset Shimmer s'ennuie de la magie d'Equestria tandis qu'elle et ses amis font face aux meilleurs élèves de Crystal Prep. Ceux-ci sont dirigés par la TWILIGHT SPARKLE de cet univers, qui partage le même intérêt pour la magie d'Equestria.

Les élèves du lycée de Canterlot participent à une excursion au Camp Everfree, un camp nature dirigé par Gloriosa Daisy et son frère Romain Desbois (Timber Spruce en VO). Pendant le trajet en bus, Twilight Sparkle fait un cauchemar où elle se transforme en "Midnight Sparkle", son alter ego maléfique apparu pendant les Jeux de l'Amitié. Son amie Sunset Shimmer la soutient en lui expliquant qu'elle aussi s'était transformée en démon. Peu de temps après leur arrivée au camp, Twilight développe des pouvoirs de télékinésie, qu'elle suspecte être un signe de la présence de Midnight Sparkle.